曾经,来自海洋的神秘敌人“塞壬”向人类发起了猛烈的进攻。作为“碧蓝航线”的战士,少女们凭借着赤诚的意志与敌人展开殊死搏斗,最终击退了敌人,守护了人类的安全。然而,随着时间的推移,“碧蓝航线”的内部开始出现分歧,分成了名为“赤色中轴”的对立阵营。其中被称为“灰色的幽灵”的最强英雄企业(石川由依配音)、每天都迷迷糊糊却在关键时刻发挥出色的拉菲(长绳麻理亚配音)、相比年龄更为成熟体贴的大黄蜂(山本希望配音),以及个性强烈却善良的哈曼(伊藤明日香配音),面对动荡的时局,这些少女们再次被推上战场,又将发生怎样的故事呢?