《魔法少女奈叶》的续作，发生在“闇之书事件”爆发10年后。19岁的高町奈叶、菲特·T·哈洛温和八神疾风，为了实现各自的梦想加入了时空管理局，以一流魔导师的身份活跃。他们面临着新发现的太古遗产“圣遗晶石”和谜样的机械兵器“共鸣拓发者”的挑战。为了迅速应对即将发生的“圣遗晶石事件”，八神疾风设立了特殊部队“机动六课”，专门负责处理与太古遗产有关的任务。
同时，四年前，昴·中岛在机场火灾中几乎丧命，幸运的是奈叶出现救了他。受奈叶的影响，昴决定成为管理局的魔导师。四年后，他顺利成为新进魔导师，与训练校时代的伙伴蒂雅娜一起加入了时空管理局。他们面临着强大的敌人，也将展开一段崭新的旅程。